Sinusundan ng Tokyo Twilight Busters: Kindan no Ikenie Teito Jigokuhen ang isang pangkat ng mga imbestigador habang binabaybay nila ang pinagmumultuhang dilim ng Tokyo noong Panahong Taisho, at nagsisikap na pigilan ang isang nagbabadyang ritwal na sakuna bago pa ito maisagawa.
Pinaghalo ng gameplay nito ang pagsasalaysay na gaya ng visual novel at dungeon crawling. Pinangangasiwaan ng mga manlalaro ang isang pangkat ng mga espesyalisadong tauhan, at ginagamit ang kanilang magkakaibang supernatural na kapangyarihan upang talunin ang mga mapanupil na nilalang na nakakaharap sa mga lugar na parang maze.
Kabilang sa laro ang Emotion Input System, kung saan ang mga pagpipilian sa usapan ay nakaaapekto sa mga ugnayan ng mga tauhan at sa direksiyon ng kuwento. Sa Nintendo DS, gumagamit ang presentasyon ng detalyadong portrait ng mga tauhan at madidilim na sprite upang likhain ang atmospera nito.
Bilang tuwirang remake ng naunang pamagat, pinananatili nito ang gothikong hitsura ng serye at ang balangkas ng salaysay na nakatuon sa mga tauhan, habang ina-update ang interface para sa paggamit sa touchscreen.