Tokyo Twilight Busters: Kindan no Ikenie Teito Jigokuhen mengikuti sekumpulan penyiasat ketika mereka bergerak melalui kegelapan berhantu Tokyo era Taisho, berusaha menghentikan bencana upacara yang semakin hampir sebelum ia sempat disempurnakan.
Permainan ini menggabungkan penceritaan ala novel visual dengan penjelajahan dungeon. Pemain mengawal barisan watak pakar, memanfaatkan kuasa ghaib mereka yang berbeza untuk menewaskan makhluk bermusuhan yang ditemui di kawasan seperti labirin.
Permainan ini menyertakan Emotion Input System, iaitu pilihan dialog mempengaruhi hubungan antara watak dan hala tuju cerita. Pada Nintendo DS, persembahannya menggunakan potret watak yang terperinci dan sprite yang suram untuk mewujudkan suasana permainan.
Sebagai pembuatan semula langsung bagi judul terdahulu, ia mengekalkan rupa gotik siri ini dan rangka naratif berfokuskan watak sambil mengemas kini antara muka untuk penggunaan skrin sentuh.