Tokyo Twilight Busters: Kindan no Ikenie Teito Jigokuhen volgt een team onderzoekers terwijl ze door de spookachtige duisternis van het Tokio uit het Taisho-tijdperk trekken, vastbesloten om een naderend ritueel onheil te stoppen voordat het voltooid kan worden.
De gameplay combineert vertelwerk in visual-novelstijl met dungeon crawling. Spelers sturen een cast van specialistische personages aan en maken gebruik van hun uiteenlopende bovennatuurlijke krachten om vijandige wezens te verslaan die ze in doolhofachtige gebieden tegenkomen.
De game bevat een Emotion Input System, waarin keuzes in gesprekken de relaties tussen personages en de richting van het verhaal beïnvloeden. Op de Nintendo DS gebruikt de presentatie gedetailleerde portretten van personages en sfeervolle sprites om de atmosfeer neer te zetten.
Als directe remake van een eerdere titel behoudt de game de gotische uitstraling van de serie en het op personages gerichte narratieve raamwerk, terwijl de interface is bijgewerkt voor touchscreengebruik.