Tokyo Twilight Busters: Kindan no Ikenie Teito Jigokuhen acompanha uma equipe de investigadores enquanto atravessa a escuridão assombrada da Tóquio da era Taisho, tentando impedir um ritual catastrófico iminente antes que ele seja concluído.
Sua jogabilidade mistura narrativa no estilo visual novel com exploração de masmorras. Os jogadores controlam um elenco de personagens especialistas, usando seus distintos poderes sobrenaturais para derrotar seres hostis encontrados em áreas labirínticas.
O jogo inclui um Emotion Input System, no qual as escolhas de diálogo afetam os relacionamentos entre os personagens e o rumo da história. No Nintendo DS, a apresentação usa retratos detalhados dos personagens e sprites atmosféricos para criar sua ambientação.
Como um remake direto de um título anterior, ele mantém o visual gótico da série e a estrutura narrativa centrada nos personagens, ao mesmo tempo em que atualiza a interface para o uso com touchscreen.