In Digimon World Dusk schlüpfen die Spieler in die Rolle eines Mitglieds des Night Crow-Teams und erkunden eine korrupte Digitale Welt, in der Daten auf mysteriöse Weise verschwunden sind. Ihre Mission ist es, die Ursache dieser Störung zu untersuchen und das Gleichgewicht in den Licht- und Dunkelzonen wiederherzustellen.
Mit über 300 einzigartigen Digimon, die rekrutiert und entwickelt werden können, verwendet das Spiel ein rundenbasiertes Kampfsystem, das strategische Positionierung und elementare Affinitäten betont. Der Erfolg im Kampf hängt davon ab, diese Faktoren gegen zunehmend mächtige digitale Feinde auszunutzen.
Spieler können eine Digi-Farm verwalten, um ihre Digimon zu trainieren und zu pflegen und durch spezifische Pflegeroutinen neue Fähigkeiten freizuschalten. Online-Funktionen ermöglichen Tauschkämpfe und Wettbewerbe zwischen Besitzern von Digimon World Dusk und seinem Gegenstück Digimon World Dawn.