Sa Digimon World Dusk, gagampanan mo ang papel ng isang miyembro ng Night Crow team, na nagtutuklas sa isang corrupted Digital World kung saan misteryosong nawala ang data. Ang misyon mo ay imbestigahan ang sanhi ng kaguluhang ito at ibalik ang balanse sa Light at Dark zones.
Mayroong mahigit 300 natatanging Digimon na maaaring i-recruit at i-evolve, gumagamit ang laro ng turn-based combat system na nagbibigay-diin sa strategic positioning at elemental affinities. Ang tagumpay sa labanan ay nakadepende sa paggamit ng mga salik na ito laban sa lalong makapangyarihang digital na mga kaaway.
Maaaring pamahalaan ng mga manlalaro ang Digi-Farm upang sanayin at alagaan ang kanilang mga Digimon, na nagbubukas ng mga bagong kakayahan sa pamamagitan ng tiyak na mga gawain sa pangangalaga. Ang mga online features ay nagpapahintulot ng trading at competitive battles sa pagitan ng mga may-ari ng Digimon World Dusk at ng katapat nito, Digimon World Dawn.